这是距鬼杀队将鬼舞辻无惨斩杀后，时隔八十年的故事了，伴随着支配者的消亡，世间的鬼也化为灰烬，世间再无被鬼吞噬的可怜人。

本应如此的，但在一处偏远村落中，鬼之始祖所埋下的种子，继承了【心血】的人类婴孩正在悄然成长。

名为【初樱】的女婴两岁时觉醒，化身为新的支配者，但尚未成熟的心智让她凭着本能将父母变成了鬼，她将身体维持在12岁时的模样，虽然同样需要狩猎人类，却不惧阳光，但她的父母却并没有这个能力。

为了让父母也不惧阳光成为永生不灭的化身陪伴自己，【初樱】开始制造【鬼】，并让他们寻找一切的相关线索。

而【鬼】们的行动自然会伴随着人类的牺牲，好在现任产屋敷主公早有预判，一直以来并未停止解散鬼杀队的训练与试炼，鬼灭行动再次开始。